Кавказский энтомол. бюллетень 12(2): 303–306 © CAUCASIAN ENTOMOLOGICAL BULL. 2016

Молекулярно-генетические исследования некоторых популяций и подвидов Hipparchia semele (Linnaeus, 1758) и Satyrus ferula (Fabricius, 1793)

(Lepidoptera: Nymphalidae: Satyrinae)

Molecular-genetic studies of some populations and subspecies of Hipparchia semele (Linnaeus, 1758)

and Satyrus ferula (Fabricius, 1793) (Lepidoptera: Nymphalidae: Satyrinae)

Б.В. Страдомский1, Г.В. Кузнецов2, В.В. Тихонов3, Р.В. Яковлев4

B.V. Stradomsky1, G.V. Kuznetsov2, V.V. Tikhonov3, R.V. Yakovlev4

1Институт аридных зон ЮНЦ РАН, пр. Чехова, 41, Ростов-на-Дону 344006 Россия

2Ул. Борьбы, 4–24, Волгоград 400006 Россия

3Северо-Кавказский федеральный университет, ул. Пушкина, 1, Ставрополь 355009 Россия

4Алтайский государственный университет, Ленина 61, Барнаул 656049 Россия

1Institute of Arid Zones of Southern Scientific Centre, Russian Academy of Sciences, Chekhov str., 41, Rostov-on-Don 344006 Russia. E-mail: bvstr@yandex.ru

2Borba str., 4–24, Volgograd 400006 Russia. E-mail: gen-mash@mail.ru

3North-Caucasus Federal University, Pushkin str., 1, Stavropol 355009 Russia. E-mail: entephria@mail.ru

4Altai State University, Lenin str., 61, Barnaul 656049 Russia. E-mail: yakovlev_asu@mail.ru

Ключевые слова: Lepidoptera, Nymphalidae, Satyrinae, Hipparchia, Satyrus, подвиды, молекулярно-генетические маркеры.

Key words: Lepidoptera, Nymphalidae, Satyrinae, Hipparchia, Satyrus, subspecies, molecular-genetic markers.

Резюме. Исследование молекулярных маркеров COI (мДНК) и EF-1a (яДНК) свидетельствует о том, что таксоны Hipparchia pellucida (Stauder, 1924) и H. volgensis (Mazochin-Porshnjakov, 1952) можно рассматривать только как подвиды H. semele (Linnaeus, 1758). Кроме того, результаты молекулярно-генетического анализа показали, что дагестанские популяции, ранее считавшиеся Satyrus amasinus Staudinger, 1861, являются Satyrus ferula (Fabricius, 1793).

Abstract. The study of molecular genetic markers COI (mDNA) and EF-1a (nDNA) reveals that the taxa Hipparchia pellucida (Stauder, 1924) and H. volgensis (Mazochin-Porshnjakov, 1952) can be considered only as subspecies of H. semele (Linnaeus, 1758). In addition, the study of molecular genetic markers COI and EF-1a reveals that the Dagestan populations belong to Satyrus ferula (Fabricius, 1793), rather than to S. amasinus Staudinger, 1861.

Hipparchia semele описан Линнеем в 1758 году из Швеции. С тех пор было выделено несколько его подвидов. Статус некоторых из них впоследствии был поднят до видового.

Штаудер [Stauder, 1924] устанавливает в качестве подвида и публикует в виде триномена «Satyrus semele

L. ss. n. pellucida». Различия в окраске и форме крыльев обнаружены им в ходе сравнения самцов из Тертера

(Азербайджан) и бабочек из Восточной Пруссии и с запада России.

Яхонтов [1935] обращает внимание не только на своеобразие окраски крымских и кавказских semele, но и на различия в форме андрокониального пятна и строении гениталий. На этом основании он выделяет новый подвид «cotys sbsp. n.» и пишет, что

«...морфологические различия между обыкновенными semele и крымско-кавказскою формою настолько существенны, что им можно было бы придать значение видовых признаков» [Яхонтов, 1935: 139]. В этой же работе автор отмечает близость нового подвида к греческому «sentes Fruhst.» и малоазиатскому «mersina Stgr.». Позже таксон pellucida был повышен в статусе до вида [de Lattin, 1949].

Мазохин-Поршняков [1952], сравнивая бабочек из Сталинграда (ныне Волгоград) с H. semele из Юго-Западной Германии и Крыма, описывает новый подвид «Satyrus semele volgensis Mazochin- Porshnjakov, sbsp. n.». На основании окраски крыльев, строения андрокониальных чешуек и генитального аппарата он делает вывод о промежуточном положении нового подвида между западноевропейскими и крымско-кавказскими популяциями. Цветовые различия нижней стороны крыльев у разных подвидов автор объясняет экологическими причинами, а именно покровительственной окраской.

304 Б.В. Страдомский, Г.В. Кузнецов, В.В. Тихонов, Р.В. Яковлев

Кундра [Kudrna, 1977] провел ревизию рода

Hipparchia Fabricius, 1807, в результате которой подвиду

H. semele volgensis был придан статус вида. Эта позиция впоследствии была принята многими авторами.

Первое упоминание бабочек из группы Satyrus ferula (Fabricius, 1793) для Дагестана было дано А. Беккером в 1875 году. В списке бабочек для селения Ахты опубликован «S. Bryce» [Becker, 1875]. Поскольку название вида приведено без авторов, то оно может относиться как к S. ferula (= Bryce Hübner, [1800]), так и к S. amasinus Staudinger, 1861 (= Bryce Herrich-Schäffer, [1852]). В классической работе по дневным бабочкам Кавказа Некрутенко [1990] для восточных склонов Большого Кавказа приводит этот вид в виде триномена «Satyrus ferula amasinus Stgr.». Объясняет он свою позицию тем, что в центральной части Малой Азии имеется клинальная изменчивость от фенотипа amasinus до фенотипа ferula. Разделение этих таксонов в качестве хороших видов приведено в книге по бабочкам Турции [Hesselbarth et al., 1995], где на основании личного сообщения Б. Ауссема (B. Aussem) рассмотрены их отличия в строении хориона и гениталий. Кавказские и закавказские

популяции в этой книге отнесены к S. amasinus. Авторы последующих публикаций считали бабочек из Дагестана S. amasinus [Львовский, Моргун, 2007; Богданов, 2008; Ilyina, Morgun, 2011; Tshikolovets,

Nekrutenko, 2012].

На Западном Кавказе Щуровым [1995, 2002] относительно недавно обнаружены популяции сатира, определенные им как «Satyrus virbius (H.-S.)». Позднее бабочки из этих популяций были отнесены к S. ferula [Богданов, 2008].

Нами были проведены молекулярно- генетические исследования с целью оценки адекватности произведенных различными авторами таксономических перестановок.

Материал и методы

Данные об использованном в работе материале представлены в таблице 1.

Обработку образцов тканей, амплификацию участков гена первой субъединицы цитохромоксидазы (COI) мДНК и гена Elongation factor 1-alpha (Ef-1a)

Таблица 1. Исследованный материал (Satyrus spp., Hipparchia spp.): музейные номера и присвоенные номера ГенБанка. Table 1. List of material (Satyrus spp., Hipparchia spp.) with voucher codes and GenBank accession numbers.

Молекулярно-генетические исследования Hipparchia semele и Satyrus ferula 305

яДНК, а также секвенирование амплифицированных фрагментов проводили аналогично процедурам, описанным ранее [Водолажский, Страдомский, 2008].

Для получения ПЦР-продуктов COI использовали прямой праймер (5’-GGT CAA CAA ATC ATA AAG ATA TTG G-3’) и обратный праймер (5’-TAA ACT TCA GGG TGA CCA AAA AAT CA-3’), для Ef-1a – прямой праймер (5’-TAC CAT CGA GAA GTT CGA GAA G-3’)

и обратный праймер (5’-GCC ACC CCT TGA ACC AGG GCA T-3’).

Анализ первичных нуклеотидных последовательностей проводили с использованием программы BioEdit Sequence Alignment Editor.

Полученные последовательности ДНК использовали для построения дендрограмм с применением алгоритма Minimum Evolution с помощью программы MEGA6 [Tamura et al., 2013] и графически представляли в виде ME-кладограмм.

В работе также использовали следующие последовательности, представленные в ГенБанке (GenBank): S. actaea voucher EW20-12 COI – DQ338871, Ef-1a – DQ339029; H. semele voucher EW24-25 COI – DQ338868, Ef-1a – DQ339023; H. parisatis voucher CP10- 06 COI DQ338867, Ef-1a – DQ339022.

Результаты и обсуждение

Результаты исследования молекулярных маркеров таксонов рода Hipparchia представлены на кладограммах (рис. 1, 2). По результатам исследования последовательностей гена COI каких-либо обособленных ветвей на кладограмме, кроме внешней

группы, не выявлено. Таксоны semele, pellucida и volgensis группируются в произвольном порядке, образуя общую выборку без вычленения того или иного таксона в отдельную кладу.

Аналогичную картину можно наблюдать и при анализе кладограммы, построенной для участка ядерного гена Ef-1a, где отмечается последовательное чередование таксонов pellucida, semele, volgensis и опять pellucida и volgensis.

Таким образом, необходимо заключить, что таксоны semele, pellucida и volgensis образуют общие неделимые выборки как по COI, так и по Ef-1a генам, то есть являются одним видом H. semele. В то же время отмеченные выше некоторые морфологические отличия, присущие географически изолированным популяциям, позволяют считать обсуждаемые таксоны отдельными подвидами.

Следовательно, необходимо признать действующими следующие сочетания:

• Hipparchia semele pellucida (Stauder, 1924),

  stat. rev.;

• Hipparchiasemelevolgensis (Mazochin-Porshnjakov, 1952), stat. rev.

Следующие изученные таксоны – S. ferula и

S. amasinus. Молекулярно-генетические исследования (анализ митохондриального гена COI) (рис. 3) показали, что S. amasinus из Нахичевани, которая находится достаточно близко к типовому местонахождению таксона в Турции, выступает в качестве внешней группы к кладе, объединяющей весьма географически широкий спектр популяций вида S. ferula. В том числе в эту кладу входит и дагестанский экземпляр. Исследование гена

Рис. 1–2. Hipparchia spp.: ME-кладограммы, построенные на основе последовательностей ДНК.

Figs 1–2. Hipparchia spp.: ME-cladogram based on the Minimum Evolution method of analysis of distances for DNA sequences. 1 – COI; 2 – Ef-1a.

306 Б.В. Страдомский, Г.В. Кузнецов, В.В. Тихонов, Р.В. Яковлев

Рис. 3–4. Satyrus spp.: ME-кладограммы, построенные на основе последовательностей ДНК.

Figs 3–4. Satyrus spp.: ME-cladogram based on the Minimum Evolution method of analysis of distances for DNA sequences. 3 – COI; 4 – Ef-1a.

Ef-1a также свидетельствует о том, что дагестанский экземпляр входит в одну кладу с другими популяциями

S. ferula (рис. 4).

Таким образом, очевидным представляется отнесение дагестанских популяций к виду S. ferula, а их идентификацию как S. amasinus необходимо признать ошибочной.

Благодарности

Авторы выражают благодарность В.В. Золотухину (Ульяновск) и Г.М. Шембергеру (Анапа) за предоставленный материал.

Литература

Богданов П.В. 2008. Классификация сатирид рода Satyrus Latreille, 1816 (Lepidoptera, Satyridae) фауны Палеарктики. В кн.: Труды Государственного Дарвиновского Музея. Вып. 12. М.: Государственный Дарвиновский Музей: 174–207.

Водолажский Д.И., Страдомский Б.В. 2008. Исследование филогенеза подрода Polyommatus (s. str.) Latreille, 1804 (Lepidoptera: Lycaenidae) с использованием маркеров мтДНК. Часть I. Кавказский энтомологический бюллетень. 4(1): 123–130.

Львовский А.Л., Моргун Д.В. 2007. Булавоусые чешуекрылые Восточной Европы. М.: Товарищество научных изданий КМК. 443 с.

Мазохин-Поршняков Г.А. 1952. Новая раса Satyrus semele L. (Lepidoptera) из Нижнего Поволжья. Зоологический журнал. 26(2): 288–291.

Некрутенко Ю.П. 1990. Дневные бабочки Кавказа. Семейства Papilionidae, Satyridae, Danaidae. Киев: Наукова думка. 215 с.

Щуров В.И. 1995. Новые местообитания локально распространенных на Кавказе сатирид (Lepidoptera, Satyridae), рекомендуемые для введения заповедного режима. В кн.: Безопасность и экология горных территорий. Тезисы докладов II международной конференции (Владикавказ, 25–30 сентября 1995 г.). Владикавказ: 205–207.

Щуров В.И. 2002. Дополнения к фауне чешуекрылых (Insecta, Lepidoptera) Северо-Западного Кавказа. Фауна полуострова Абрау и прилегающих территорий. В кн.: Биоразнообразие полуострова Абрау. М.: Изд-во Московского университета: 69–83.

Яхонтов А.А. 1935. Наши дневные бабочки. М.: Государственное учебно-педагогическое издательство. 160 с.

Becker A. 1875. Reise nach dem Magi Dagh, Schalbus Dagh und Basardjusi. Bulletin de la Société impériale des naturalistes de Moscou. 49: 116–138.

Hesselbarth G., van Oorschot H., Wagener S. 1995. Die Tagfalter der Türkei unter Berücksichtigung der angrenzenden Länder. Bd. 2. Bocholt: Selbstverlag Wagener. 1354 p.

Ilyina E.V., Morgun D.V. 2011. Ecological and Faunistic Review of Butterflies (Lepidoptera, Hesperioidea et Papilionoidea) of Dagestan: Part 2. Entomological Review. 91(4): 450–466.

Kudrna O. 1977. A revision of the genus Hipparchia Fabricius. Farington – Oxon: E.W.Classey Books. 204 p.

Lattin G. de. 1949. Über die Artfrage in der Hipparchia semele L.-Gruppe (Vorlaufige Mitteilung). Entomologische Zeitschrift. 59: 113–118,

124–126, 131–132.

Stauder H. 1924. Neue Palaearktenformen II. Mitteilungen der Münchner Entomologischen Gesellschaft. 14(1–5): 64.

Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar S. 2013. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 6.0. Molecular Biology and Evolution. 30: 2725–2729.

Tshikolovets V.V., Nekrutenko Y.P. 2012. The Butterflies of Caucasus and Transcaucasia (Armenia, Azerbaijan, Georgia and Russian Federation). Kyiv – Pardubice: Tshikolovets Publications. 423 p.

B.V. Stradomsky, G.V. Kuznetsov, V.V. Tikhonov, R.V. Yakovlev

References

Becker A. 1875. Reise nach dem Magi Dagh, Schalbus Dagh und Basardjusi. Bulletin de la Société impériale des naturalistes de Moscou. 49: 116– 138.

Bogdanov P.V. 2008. Classification of satyrids of the genus Satyrus Latreille, 1816 (Lepidoptera, Satyridae) of the Palaearctic fauna. In: Trudy Gosudarstvennogo Darvinovskogo Muzeya [Proceedings of the State Darwin Museum]. Vol. 12. Moscow: State Darwin Museum: 174–207 (in Russian).

Hesselbarth G., van Oorschot H., Wagener S. 1995. Die Tagfalter der Türkei unter Berücksichtigung der angrenzenden Länder. Bd. 2. Bocholt: Selbstverlag Wagener. 1354 p.

Ilyina E.V., Morgun D.V. 2011. Ecological and Faunistic Review of Butterflies (Lepidoptera, Hesperioidea et Papilionoidea) of Dagestan: Part 2. Entomological Review. 91(4): 450–466.

Kudrna O. 1977. A revision of the genus Hipparchia Fabricius. Farington – Oxon: E.W.Classey Books. 204 p.

Lattin G. de. 1949. Über die Artfrage in der Hipparchia semele L.-Gruppe (Vorlaufige Mitteilung). Entomologische Zeitschrift. 59: 113–118,

124–126, 131–132.

Lvovsky A.L., Morgun D.V. 2007. Bulavousye cheshuekrylye Vostochnoy Evropy [Butterflies of Eastern Europe]. Moscow: KMK Scientific Press Ltd. 443 p. (in Russain).

Mazokhin-Porshnyakov G.A. 1952. New race of Satyrus semele L. (Lepidoptera) from the Lower Volga Region. Zoologicheskii zhurnal. 26(2): 288–291 (in Russian).

Nekrutenko Yu.P. 1990. Dnevnye babochki Kavkaza. Opredelitel’. T. 1. Semeystva Papilionidae, Pieridae, Satyridae, Danaidae [Butterflies of the Caucasus. Key. Vol. 1. Families Papilionidae, Pieridae, Satyridae,

Danaidae]. Kiev: Naukova dumka. 215 p. (in Russian).

Shchurov V.I. 1995. New habitats of locally distributed in the Caucasus satyrids (Lepidoptera, Satyridae), recommended for introducing to reserve status. In: Bezopasnost’ i ekologiya gornykh territoriy. Tezisy dokladov II mezhdunarodnoy konferentsii [Safety and Ecology of Mountain Territories. Abstracts of the II International Conference (Vladikavkaz, Russia, 25–30 September 1995)]. Vladikavkaz: 205–207 (in Russian).

Shchurov V.I. 2002. Additions to the fauna of Lepidoptera (Insecta, Lepidoptera) of the North-West Caucasus. The fauna of the peninsula Abrau and the surrounding areas. In: Bioraznoobrazie poluostrova Abrau [Biodiversity of Abrau Peninsula]. Moscow: Moscow University: 69–83 (in Russian).

Stauder H. 1924. Neue Palaearktenformen II. Mitteilungen der Münchner Entomologischen Gesellschaft. 14(1–5): 64.

Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar S. 2013. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 6.0. Molecular Biology and Evolution. 30: 2725–2729.

Tshikolovets V.V., Nekrutenko Y.P. 2012. The Butterflies of Caucasus and Transcaucasia (Armenia, Azerbaijan, Georgia and Russian Federation). Kyiv – Pardubice: Tshikolovets Publications. 423 p.

Vodolazhsky D.I., Stradomsky B.V. 2008. Phylogenetic analysis of subgenus Polyommatus (s. str) Latreille, 1804 (Lepidoptera: Lycaenidae) based on mtDNA markers. Part I. Caucasian Entomological Bulletin. 4(1): 123–130 (in Russian).

Yakhontov A.A. 1935. Nashi dnevnye babochki. Opredelitel’ [Our Butterflies. Keys]. Moscow: State Educational and Pedagogical Publishing. 160 p. (in Russian).